„Bodo saltans“ – Versionsunterschied

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| synonyms = ''Pleuromonas jaculans''
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| Bildbeschreibung = ''Bodo saltans''
}}
}}
'''''Bodo saltans''''' (alternatively known as ''Pleuromonas jaculans'') is a free-living nonparasitic species of [[Kinetoplastida|kinetoplastid]] [[flagellate]]d phagotrophic [[protozoa]] that feed on bacteria.<ref>{{cite journal |last1=Mitchell |first1=G.C. |last2=Baker |first2=J.H. |last3=Sleigh |first3=M.A. |title=Feeding of a Freshwater Flagellate, ''Bodo saltans'', on Diverse Bacteria |journal=Journal of Eukaryotic Microbiology |volume=35 |issue=2 |pages=219–222 |year=1988 |doi=10.1111/j.1550-7408.1988.tb04327.x}}</ref> ''Bodo saltans'' cells have been reported in freshwater and marine environments.


'''''Bodo saltans'''''<ref name="Ehrenberg1830"/><ref name="Ehrenberg1832"/><ref name="Ehrenberg1838"/> (veraltet auch ''Pleuromonas jaculans'') eine [[Art (Biologie)|Spezies]] freilebender, nichtparasitärer [[Flagellum|geißeltragender]] [[Protozoen]] aus der [[Klade]] der [[Kinetoplastida]], die sich [[Phagotrophie|phagotroph]] („fressend“) von [[Bakterien]] er&shy;nähren.<ref name="Mitchel1988"/> Sie ist die Typusart der [[Gattung (Biologie)|Gattung]] ''Bodo'' und der sie ent&shy;hal&shy;ten&shy;den [[Familie (Biologie)|Familie]] [[Bodonidae]]. ''Bodo saltans'' ist ein [[Kosmopolit (Biologie)|Kosmopolit]], der sowohl in [[Süßwasser]]- als auch in [[Meer]]es<nowiki/>umgebungen gefunden wurde und gehört zu den engsten freilebenden Verwandten der [[Parasit]]en aus der [[Ordnung (Biologie)|Ordnung]] [[Trypanosomatida]] (Erreger der [[Chagas-Krankheit]] und [[Afrikanische Trypanosomiasis|Afrikanischen Schlafkrankheit]]).<ref name="Hughes2003"/><ref name="Midha2021"/><ref name="eol"/>
''Bodo saltans'' is a single-celled bean-shaped organism 4 to 5 micrometers in length. It has two flagella: a short anterior projecting flagellum and a longer posterior-projecting flagellum without hairs (acronematic) that extends beyond the length of the cell. ''B. saltans'' secures itself to the substrate of its aquatic habitat by the tip of a posterior flagellum. Flexing of the posterior flagellum results in a twitching, jumping movement that is characteristic of this species. This type of movement appears similar to the undulating membrane of the sexually-transmitted pathogen ''[[Trichomonas vaginalis]]'' and can result in a false-positive diagnosis in cases where ''B. saltans'' is a contaminant in test samples, especially if a nonsterile [[Saline (medicine)|saline solution]] has been used.

== Beschreibung ==
''Bodo saltans'' ist ein [[Einzeller|einzelliger]], nieren- oder bohnenförmiger Organismus mit einer Größe von etwa 4 bis 5&nbsp;[[Meter#μm|μm]] (Länge 5-8&nbsp; µm lang, Breite 2-5&nbsp;µm).
Er hat zwei ungleiche Geißeln ([[Flagellum|Flagellen]]), die beide aus einer vorderen Geißeltasche entspringen. Die kurze Geißel ragt nach vorne und trägt Flimmerhaare ([[Flagellum#Variationen, Begeißelungstypen|Mastigoneme]]). Die andere Geißel ist lang und ohne Haare (acronematisch), sie ragt hinten und mit ihren 10-15&nbsp;µm über die Länge der Zelle hinaus.
''B. saltans'' kann sich mit dem Ende des langen, hinteren Geißel an das [[Substrat (Ökologie)|Substrat]] seines aquatischen Lebensraums anheften; bei dieser Anheftung erzeugt die kurze, vordere Geißel Fütterungsströme, während die Zelle unruhig um den Anheftungspunkt der hinteren Geißel herum schwankt und ruckelt.
Das ruckartige Verbiegen der hinteren Geißel führt zu einer zuckenden, hüpfenden Bewegung, die für diese Art charakteristisch und namensgebend ist.<ref name="NIES"/>
Diese Art der Bewegung ähnelt dem sexuell übertragbaren Erreger ''[[Trichomonas vaginalis]]'' und kann zu einer falsch-positiven Diagnose führen, wenn Testproben durch ''B. saltans'' verunreinigt sind, insbesondere wenn eine nicht-sterile [[Natriumchlorid|Kochsalzlösung]] verwendet wurde.

Die Mastigoneme der vorderen Geißel scheinen die Partikel zum Zellmund ([[Cytostom]]) zu treiben, während die Geißel schwungvolle Bewegungen ausführt, und die sich um den Cytostombereich windenden Lappen ({{enS|circumbuccal lappets|de=Wangenläppchen}}) fangen die Beute ein, die dann zum sog. [[Phagocytose#Protisten|Cytopharynx]] transportiert wird. Der Cytopharynx wird von acht [[Mikrotubuli]] gestützt, die sich [[Anatomische Lage- und Richtungsbezeichnungen#dorsal|dorsal]] (rücklings) über den Kinetoplasten hinaus erstrecken und vermutlich an der Nahrungsaufnahme beteiligt sind.<ref name="NIES"/>

Das Geißeltierchen schwimmt auch frei vom Substrat, wobei es von der kürzeren Geißel angetrieben und um seine Längsachse gedreht wird, während die längere Geißel passiv und schleppend bleibt.<ref name="NIES"/>

''B. saltans'' wird selbst bejagt von Einzellern der Art ''[[Acanthocystis|Acanthocystis nichollsi]]'' (Centrohelida), zu seinen Fressfeinden gehören auch [[Flohkrebse]] der Art ''Cyllopus lucasii'' <small>{{Person|Spence Bate}} 1862</small> ([[Hyperiidea]]<ref name="NCBI_Clu"/>).<ref name="eol"/>

== Genetik und Phylogenie ==
[[Datei:Lax 33014 elife-33014-fig2-figsupp1-v1A.jpg|mini|hochkant=1.15|[[Elektronenmikroskop|EM]]-Aufnahme einer Zelle von ''B. sal&shy;tans'': Zytostom (schwarze Pfeil&shy;spitze), [[Golgi-Apparat|Gol&shy;gi-Ap&shy;parat]], Kineto&shy;plast&shy;ge&shy;nom (weiße Pfeil&shy;spitze), Kineto&shy;plast&shy;zentrum mit daraus her&shy;aus&shy;ra&shy;gen&shy;den Mito&shy;chon&shy;drien&shy;armen, die Geißelwurzel beider Geißeln sowie mehrere Vaku&shy;olen, die vom [[Phagocytose#Protisten|Cytopharynx]] (weißer Pfeil) zum hin&shy;teren Zellpol wandern (hin&shy;terer Pfeil: Nah&shy;rungs&shy;vakuole mit teil&shy;weise ver&shy;dauter Bakterien-Beute). Balken: 500&nbsp;[[Meter#nm|nm]].]]
<div class="tright" style="clear:none">[[Datei:Lax 33014 elife-33014-fig2B-v1.jpg|mini|upright=0.97|ohne|[[Elektronenmikroskop|EM]]-Aufnahme einer Zelle von ''B. saltans'': Kern mit [[Nukleolus|Nukle&shy;olus]] und Hetero&shy;chro&shy;matin&shy;struk&shy;turen (hintere Pfeil&shy;spitze) und Kinetoplast (weiße Pfeil&shy;spitze). Balken: 500&nbsp;[[Meter#nm|nm]].]]</div>
[[Datei:41396 2020 879 FigS2A+F.jpg|mini|hochkant=1.15|3D-Modell von ''B. saltans'' per {{nowrap|Serienschnitt-[[Rasterelektronenmikroskopie|REM]]}}]]

Die [[Phylogenetik|Phylogenetische Analyse]] des [[Mitochondrium|mito&shy;chon&shy;drialen]] [[RNA-Editing]]-Prozesses und abgeleitete Proteinsequenzen in ''B.&nbsp;saltans'' legen nahe, dass sich die Gat&shy;tung ''Bodo'' früh von der evolutionären Linie der anderen [[Kinetoplastida]] abspaltete und dass diese Art innerhalb der [[Ordnung (Biologie)|Ordnung]] [[Bodonida]] enger mit den [[Trypanosomatida]] verwandt ist als Spezies der Gattung ''[[Cryptobia]]''.<ref name="Blom1998"/>

Die Moleküle der [[Mitochondriale DNA|mitochondrialen DNA]] in [[Eukaryonten]] sind in der Regel zirkulär, und bei der Replikation und Transkription helfen die [[Topoisomerase]]n.
Wie alle Kinetoplastida besitzt ''B. saltans'' ein einzelnes [[Mitochondrium]] mit dem vielleicht komplexesten Netzwerk aus mitochondrialer Kinetoplasten-DNA (kDNA).
Die kDNA besteht aus Tausenden zirkulärer DNA-Stücke, die alle für die korrekte Replikation des Organismus erforderlich sind.<ref name="Lukes2002"/> Diese zirkulären Gene ergeben ein sehr charakteristisches [[Mitogenom|mitochondriales Genom]], da einige der [[Gen]]e nicht in vollständiger Form vorliegen und sich Fragmente auf mehreren Genomringen befinden.
Dies hat zur Folge, dass mitochondriale Gene für Topo&shy;iso&shy;merasen in großer Zahl vorhanden sind, was sie zu einem attraktiven Ziel genetischer Untersuchungen macht.
Die merkwürdige Sortierung der kDNA bedeutet aber einen erhöhten Schwierigkeitsgrad bei der Erstellung [[Phylogenetischer Baum|phylogenetischer Stammbäume]] unter Verwendung von kDNA.<ref name="Lukes2002" />

Das genaue Verständnis der Funktionsweise der Topoisomerasen bei den Kinetoplastida kann aber mögliche medizinische Behandlunsgweisen von [[Trypanosomen]]-Infektionen und [[Leishmaniose]]-Erkrankungen aufzeigen.

Die Analyse der [[DNA-Sequenz|Gensequenz]] für die [[Topoisomerase II]] (''topo II'') zeigt, dass die Entwicklungslinie zu ''B. saltans'' basal im Stammbaum der Trypanosomatida abzweigt.
Auch nach der Neudefinition der Gattung ''Bodo'' seit 2002 <ref name="Simpson2002"/><ref name="Moreira2004"/><ref name="TCS2016"/> weist ''Bodo saltans'' eine immense genetische Vielfalt auf, und es ist wahrscheinlich, dass diese Art weiter aufgeteilt werden muss.
Andere Arten der Gattung wurden bis 2002 noch nicht molekularbiologisch untersucht.<ref name="Lukes2002"/>
Je mehr Untersuchungen über die Arten durchgeführt werden, desto mehr Änderungen werden wahrscheinlich auftreten.<ref name="TCS2016"/>

== Endosymbiont ==
Parasitische Kinetoplastiden wie die [[Trypanosomatida]] haben Endosymbionten einige Male unabhängig voneinander erworben.<ref name="Harmer2018"/><ref name="Midha2021"/>

Überraschenderweise ernährt sich ''B. saltans'' nicht nur von Bakterien (je nach Art mit unterschiedlicher Präferenz), sondern beherbergt ebenfalls Bakterien als intrazelluläre [[Symbiont]]en.<ref name="Midha2021"/>
Diese Symbiose ist damit das erste Beispiel für eine solche Verbindung bei freilebenden Kinetoplastiden.

Samriti Midha und Kollegen berichteten im Jahr 2018 über ein von ihnen ''[[Candidatus (Biologie)|Candidatus]]'' Bodocaedibacter vickermanii genanntes endosymbiotisches Bakterium bei ''B. saltans''. Im Unterschied zu den früher bekannt gewordenen Endosymbionten der parasitischen Kinetoplastiden gehört ''Ca.'' Bc. vickermanii jedoch nicht den [[Betaproteobacteria|β-Proteobacteria]], sondern den [[Alphaproteobacteria|α-Proteobacteria]] an.<ref name="Midha2021"/>
Eine [[phylogenetisch]]e Analyse zeigte, dass dieser Endosymbiont innerhalb dieser Gruppe zu den [[Holosporales]] gehört,<ref name="LPSN_Holo"/><ref name='NCBI_Holo"/> einer heute von den [[Rickettsiales]] abgetrennten Ordnung der α-Proteobacteria, die am engsten mit anderen α-proteobakteriellen Endosymbionten von [[Wimpertierchen]] und [[Amöben]] verwandt ist ([[Klade]] der ''Paracaedibacter''-ähnlichen Bakterien). Dies legt nahe, dass sich derartige Endosymbiosen schon sehr früh in der Evolution der Eukaryoten etabliert haben.<ref name="Midha2021"/>

Mittels [[In-situ-Hybridisierung#Fluoreszenz-in-situ-Hybridisierung|Fluoreszenz-in-situ-Hybridisierung]] ([[Epifluoreszenzmikroskopie]]) und Serienschnitt-[[Rasterelektronenmikroskop]]ie ({{enS|serial block-face scanning electron microscopy}}, SBF-SEM oder kurz SBEM)<ref name="SBEM"/> konnten die Autoren zeigen, dass der Endosymbiont in der Nähe der [[Kernmembran]] angesiedelt ist.<ref name="Midha2021"/>

Sein [[Genom]] besteht aus einem zirkulären [[Bakterienchromosom]] mit einer Größe von 1,39&nbsp;[[Basenpaar|Mbp]] (Megabasenpaaren) bei einem [[GC-Gehalt]] von 40,6 %.<ref name="Midha2021"/>
Vergleichende [[Genomanalyse]]n deuten darauf hin, dass diese Bakterien nur einen begrenzten [[Stoffwechsel]] haben und von der Ernährung des Wirtes abhängig sind.<ref group="A.">Das Genom des Endosymbionten [[Genetischer Code|kodiert]] für verschiedene symbiontenspezifische [[Sec-System|sekretorische Proteine]], darunter ein [[Bakterielle Proteinsekretion#Typ IV|Typ-VI-Sekretionssystem]] und drei [[Operon]]s, die offenbar als [[Toxin]]-[[Antitoxin]]-[[Toxin-Antitoxin-Systeme|Systeme]] fungieren, wodurch ''B.&nbsp;sal&shy;tans'' von nach seinem Endosymbionten abhängig würde.</ref>
Versuche, ''B. saltans'' durch eine [[Antibiotika]]<nowiki/>behandlung mit [[Rifampicin]] von seinen Endosymbionten zu befreien führten tatsächlich zu einem schnellen Zelltod des Wirts, was die Abhängigkeit des Wirts von seinem bakteriellen Endosymbionten aufzeigt.<ref name="Midha2021"/>

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41396 2020 879 Fig2A-D.jpg|{{nowrap|[[Fluoreszenz-in-situ-Hybridisierung|FISH]]-Visualisierung}} von ''Ca.''&nbsp;Bc.&nbsp;vickermanii in ''B.&nbsp;saltans''
41396 2020 879 Fig2E-G.jpg|{{nowrap|[[Transmissionselektronenmikroskop|TEM]]-Aufnahmen}} von ''Ca.''&nbsp;Bc.&nbsp;vickermanii in ''B.&nbsp;saltans''
41396 2020 879 Fig2H+I.jpg|{{nowrap|Serienschnitt-[[Rasterelektronenmikroskopie|REM]]-Darstellung}} von ''Ca.''&nbsp;Bc.&nbsp;vickermanii in ''B.&nbsp;saltans''
</gallery>

== Viren ==
{{Doppeltes Bild|rechts|Lax 33014 elife-33014-fig2-figsupp1-v1B.jpg|150|Lax 33014 elife-33014-fig2-figsupp1-v1D.jpg|155|BsV-[[Virion|Partikel]] mit einem blüten&shy;artig ge&shy;öff&shy;netem „{{lang|en|[[Mimivirus#Stargate|Stargate]]}}“ (Sternentor).<ref name="Deeg2018" />|Neu gebildete BsV-[[Virion]]en im Inneren eines [[Vesikel (Biologie)|Vesikels]]. Am [[Anatomische Lage- und Richtungsbezeichnungen#Weitere allgemeine Lage- und Richtungsbezeichnungen|Apex]] des linken un&shy;teren Virions befindet sich ein geschlossenes {{lang|en|[[Mimivirus#Stargate|Stargate]]}} (schwarze Pfeilspitze).<ref name="Deeg2018" />}}
''B. saltans'' wird, wie auch einige andre Spezies der Gattung ''Bodo'', von einem [[Viren|Virus]] befallen, dem „[[Bodo-saltans-Virus]]“ (BsV). Dieses ist möglicherweise das am häufigsten vorkommende [[Riesenvirus]] in den Ozeanen.<ref name="Deeg2018"/>
Die verschiedenen Stämme von BsV sind hochspezifisch und können jeweils nur bestimmte Stämme dieser Spezies infizieren.<ref name="Deeg2018"/> BsV ist Mitglied der Familie ''[[Mimiviridae|Mimi&shy;viridae]]'' (im [[Phylum]] ''[[Nucleocytoviricota]]'', NCLDV) und gehört innerhalb dieser Familie zur vorgeschlagenen Unterfamilie „''[[Klosneuvirinae]]''“.<ref name="Schulz2017"/><ref name="NCBI_BsV"/><ref group="A.">Derzeit (Ende März 2023) sind diese Viren noch nicht vom {{lang|en|[[International Committee on Taxonomy of Viruses]]}} (ICTV) offiziell bestätigt.</ref>

== Anmerkungen ==
<references group="A."/>

== Literatur ==
* David Dolezel, M. Jirků, D.&nbsp;A. Maslov, J. Lukes: ''Phylogeny of the bodonid flagellates (Kinetoplastida) based on small-subunit rRNA gene sequences''. In: ''International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology'', Band 50, Pt.&nbsp;5, S.&nbsp;1943–1951, 1. September 2000; [[doi:10.1099/00207713-50-5-1943]], PMID 11034508, [https://www.researchgate.net/publication/12288927 ResearchGate].
* Ivana Gažiová, Julius Lukeš: ''Mitochondrial and Nuclear Localization of Topoisomerase II in the Flagellate ''Bodo saltans,'' (Kinetoplastida), a Species with Non-catenated Kinetoplast DNA.'' In: ''Journal of Biological Chemistry.'' Band 278, Nr.&nbsp;13, 28. März 2003, S.&nbsp;10900–10907; [[doi:10.1074/jbc.M202347200]], PMID 12533517, Epub 16. Januar 2003.
* Klaus Hänel: ''Systematik und Ökologie der farblosen flagellaten des abwassers'', ''Systematics and ecology of colourless flagellates in sewage''. In: ''Archiv für Protistenkunde'', Band 121, Nr.&nbsp;1–2, 1979, S.&nbsp;73–137; [[doi:10.1016/S0003-9365(79)80010-X]].
* Klaus Hausmann, Norbert Hulsmann, Renate Radek: ''Protistology''. 3. Auflage, E. Scheizerbart’sche Verlagsbuchhandlung 2003, ISBN 3-510-65208-8.
* {{cite journal |last1=Lee|first1=W.&nbsp;J. |last2=Patterson|first2=D.&nbsp;J. |year=1998| title=Diversity and Geographic Distribution of Free-Living Heterotrophic flagellates |journal=Protist |volume=149 |issue=3 |pages=229–243 |doi=10.1016/s1434-4610(98)70031-8 |pmid=23194636 |language=en }}, updated with data from Al Qassab ''et&nbsp;al.'' (2002).
* {{cite journal |last1=Smith|first1=A. |last2=Portsmouth|first2=S. |last3=Curran|first3=B. |last4=Warhurst|first4=D. |last5=Kell|first5=P. |last6=Saulsbury|first6=N. |year=2002 |title=TV or not TV? |journal=BMJ Journals: Sexually Transmitted Infections |volume=78 |issue=3|pages=185–186 |doi=10.1136/sti.78.3.185|pmid=12238649 |pmc=1744461 |language=en }}
* Naja Vørs: ''Heterotrophic amoebae, flagellates and heliozoa from the Tvärminne area, Gulf of Finland, in 1988–1990.'' In: ''Ophelia'', Band 36, Nr.&nbsp;1, 1992; S.&nbsp;1-109; [[doi:doi.org/10.1080/00785326.1992.10429930]], Epub 20. Februar 2012.
* Naja Vørs: ''Heterotrophic amoebae, flagellates and heliozoa from Arctic marine waters (North West Territories, Canada and West Greenland).'' In: ''Polar Biology'', Band 13, S.&nbsp;113–126, März 1993; [[doi:10.1007/BF00238544]].

== Weblinks ==
* {{cite journal |last1=Vaerewijck|first1=Mario J.&nbsp;M. |last2=Sabbe|first2=Koen |last3=Bare|first3=Julie |last4=Houf|first4=Kurt |title=Occurrence and diversity of free-living protozoa on butterhead lettuce |journal=International Journal of Food Microbiology|date= 2011 |volume=147 |issue=2 |pages=105–111 |doi=10.1016/j.ijfoodmicro.2011.03.015 |pmid=21513995 |language=en }}
* {{cite journal |last1=Berriman|first1=Matthew |last2=Jackson|first2=Andrew P. |last3=Quail|first3=Michael A. |title=Insights into the genome sequence of a free-living Kinetoplastid: ''Bodo saltans'' (Kinetoplastida: Euglenozoa) |journal=BMC Genomics |date=2015-12-09 |volume=9 |issue=1 |page=594 |doi=10.1186/1471-2164-9-594 |pmid=19068121 |pmc=2621209 |language=en }}
* {{cite journal |last1=Mitchell|first1=Gary C. |last2=Baker|first2=J.&nbsp;H. |last3=Sleigh |first3=M.&nbsp;A. |title=Feeding of a Freshwater Flagellate, ''Bodo saltans'', on Diverse Bacteria |journal=The Journal of Protozoology |date=1988-05 |volume=35 |issue=2 |pages=219–222 |doi=10.1111/j.1550-7408.1988.tb04327.x |language=en}}
* {{cite journal |last1=Vaerewijck|first1=Mario J.&nbsp;M. |last2=Sabbe|first2=Koen |last3=Baré|first3=Julie |last4=Houf|first4=Kurt |title=Occurrence and diversity of free-living protozoa on butterhead lettuce |journal=International Journal of Food Microbiology |date=2011-05-27 |volume=147 |issue=2 |pages=105–111 |doi=10.1016/j.ijfoodmicro.2011.03.015|pmid=21513995 |language=en }}
* {{cite journal |last1=Zirnstrein|first1=Isabel |title=Eukaryotic Life in Biofilms Formed in a Uranium Mine |journal=MicrobiologyOpen |date=2012-03-27 |volume=1 |issue=2 |pages=83–94 |doi=10.1002/mbo3.17 |pmid=22950016 |pmc=3426414 |language=en }}
* {{cite journal |last1=Flegontov|first1=Pavel |last2=Votypka|first2=Jan |last3=Skalicky|first3=Tomas |title=Paratrypanosoma Is a Novel Early-Branching Trypanosomatid |journal=Current Biology |date=2013-09-23 |volume=23 |issue=18 |pages=1787–1793 |doi=10.1016/j.cub.2013.07.045 |pmid=24012313 |language=en }}
* [https://alchetron.com/Bodo-saltans Bodo saltans]. Auf: Alchetron. Stand: 8. August 2022 (Video & Bilder.
** [https://www.youtube.com/watch?v=j1HhvbDhNno bodo saltans el bodo saltarín - a jumping bodo]. Video mit ''B. saltans'' auf YouTube von microuruguay.
** [https://www.bionity.com/en/encyclopedia/Bodo_saltans.html ''Bodo saltans'']. Auf: bionity.com; fast gleicher Text.
* [https://www.sanger.ac.uk/resources/downloads/protozoa/bodo-saltans.html ''Bodo saltans'']. [[Sanger Institut]]
* [https://eol.org/pages/59117 Bodo Ehrenberg 1832] und [https://eol.org/pages/916848 Bodo saltans]. Auf: [[Encyclopedia of Life]] (EOL)
* [https://www.gbif.org/species/7761641 ''Bodo saltans'' Ehrenberg, 1832]. Auf: [[Global Biodiversity Information Facility]] (GBIF)
* [http://www.onezoom.org/life.html/@Bodo_lemmermannii=5423433?img=best_any&anim=flight#x132,y130,w0.3085 ''Bodo saltans'']. Auf: [[OneZoom]]
* [https://lifegate.idiv.de/#species-15-1226.50-7076.25,zoom=auto Bodo saltans]. Auf: [[LifeGate]]
* [https://lifemap-ncbi.univ-lyon1.fr/?tid=5712 Bodo]. Auf: [[Lifemap]], NCBI Version

== Einzelnachweise ==
<references>
<ref name='NCBI_Holo">
[[National Center for Biotechnology Information|NCBI]] Taxonomy Browser: [https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Taxonomy/Browser/wwwtax.cgi?mode=Tree&id=1921002&lvl=3&p=blast_url&p=genome_blast&srchmode=1 Holosporales], Details: [https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Taxonomy/Browser/wwwtax.cgi?mode=Info&id=1921002&srchmode=1 Holosporales Szokoli et&nbsp;al. 2020].
</ref>
<ref name="NCBI_BsV">
[[National Center for Biotechnology Information|NCBI]] Taxonomy Browser: [https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Taxonomy/Browser/wwwtax.cgi?id=2024608 Bodo saltans virus] (species).
</ref>
<ref name="NCBI_Clu">
[[National Center for Biotechnology Information|NCBI]] Taxonomy Browser: [https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Taxonomy/Browser/wwwtax.cgi?id=472272 ''Cyllopus lucasii'' Bate, 1862].
</ref>
<ref name="LPSN_Holo">
[[LPSN]]: [https://lpsn.dsmz.de/order/holosporales Order ''Holosporales'' Szokoli ''et&nbsp;al.'' 2020].
</ref>
<ref name="NIES">
[https://www.nies.go.jp/chiiki1/protoz/morpho/flagella/bodo.htm#Bodo%20saltans ''Bodo'' §''Bodo saltans'']. The World of Protozoa, Rotifera, Nematoda and Oligochaeta (WPRNO). Auf: {{lang|en|[[National Institute for Environmental Studies]]}} (NIES), Japan
</ref>
<ref name="SBEM">
[https://www.bi.mpg.de/sbem/de Das Serienschnitt-Rasterelektronenmikroskop]. Englische Version: [https://www.bi.mpg.de/sbem Serial Block-Face Scanning Electron Microscope (SBEM)]. Max-Planck-Institut für biologische Intelligenz.
</ref>
<ref name="eol">
[https://eol.org/pages/59117 Bodo Ehrenberg 1832] und [https://eol.org/pages/916848 Bodo saltans]. Auf: [[Encyclopedia of Life]] (EOL).
</ref>
<!----------------->
<ref name="Blom1998">
Daniël Blom, Annett de Haan, Marlene van den Berg, Paul Sloof, Milan Jirku, Julius Lukes, Rob Benne: ''RNA editing in the free-living bodonid ''Bodo saltans''.'' In: ''Nucleic Acids Research.'' Band 26, Nr.&nbsp;5, 1. März 1998, S.&nbsp;1205–1213; [[doi:10.1093/nar/26.23.iii]].
</ref>

<ref name="TCS2016">
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<ref name="Midha2021">
[[Phylogenetics|Phylogenetic analysis]] of the [[Mitochondrion|mitochondrial]] RNA editing process and inferred protein sequences in ''B. saltans'' appear to show that ''B. saltans'' diverged early on from the evolutionary line of kinetoplastids and that this species of bodonid is more closely related to the [[trypanosomatid]]s than at least two species of parasitic bodonids of the genus ''[[Cryptobia]]''.
Samriti Midha, Daniel J. Rigden, Stefanos Siozios, Gregory D.&nbsp;D. Hurst, Andrew P. Jackson: ''&#x200B;''Bodo saltans'' (Kinetoplastida) is dependent on a novel ''Paracaedibacter''-like endosymbiont that possesses multiple putative toxin-antitoxin systems''. In: ''[[Nature]]'': ''The ISME Journal'', Band 15, Nr.&nbsp;6, Juni 2021, S.&nbsp;1680-1694; [[doi:10.1038/s41396-020-00879-6]], PMID 33452479, {{PMC|8163844}}, Epub 15, Januar 2021.
</ref>


<ref name="Mitchel1988">
Analysis based on the sequence of the [[Topoisomerase|topoisomerase II]] (topo II) gene provides evidence that ''B. saltans'' is a predecessor of the trypanosomatids. Commonly, the molecules of [[mitochondrial DNA]] in eukaryotes are circular and replication and transcription result in topological stress that is mitigated by enzymes called topoisomerases. Kinetoplastids possess a single mitochondrion with what is perhaps the most complex network of mitochondrial "kDNA" in small and large circular forms. As a consequence, mitochondrial genes for topoisomerases are available in high quantities that make it an attractive focus of genetic study. It is also the significance of the enzyme class of topoisomerases to the function of kinetoplastids that makes the topo genes a target for the medical treatment of trypanosomal and [[leishmania]]l diseases.
{{cite journal |last1=Mitchell |first1=G.C. |last2=Baker |first2=J.H. |last3=Sleigh |first3=M.A. |title=Feeding of a Freshwater Flagellate, ''Bodo saltans'', on Diverse Bacteria |journal=Journal of Eukaryotic Microbiology |volume=35 |issue=2 |pages=219–222 |year=1988 |language=en |doi=10.1111/j.1550-7408.1988.tb04327.x}}</ref>


<ref name="Moreira2004">
In one [[phylogenetic tree]], the parasitic kinetoplastids included two separate groups of species – ''C. helicis'' and ''Trypanoplasma borreli'' in one group and the trypanosomatids in the other. The non-parasitic free-living ''B.saltans'' and ''B. uncinatus'' were distributed among the two groups, which implies that the bodonids such as ''B. saltans'', may not have been predecessors of the parasitic species. Other studies show that the trypanosomatids evolved relatively late among the kinetoplastids and constitute a monophyletic group, but that the bodonids may be paraphyletic.
David Moreira, Purificación López-García, Keith Vickerman: ''An Updated View of kinetoplastid Phylogeny Using Environmental Sequences and a Closer Outgroup: Proposal for a New Classification of the Class Kinetoplastea''. Band 54, September 2004, Pt. 5, S.&nbsp;1861-1875; [[doi:10.1099/ijs.0.63081-0]], PMID 15388756.
</ref>


<ref name="Schulz2017">
The species is known for being infected by a [[giant virus]], the [[Bodo saltans virus]], a member of the [[Mimiviridae]] family.<ref>{{cite journal|last1=Deeg|first1=C.M.|last2=Chow|first2=E.C.T.|last3=Suttle|first3=C.A.|year=2018|title=The kinetoplastid-infecting Bodo saltans virus (BsV), a window into the most abundant giant viruses in the sea|url=https://elifesciences.org/articles/33014|journal=eLife|volume=7|pages=e33014|doi=10.7554/eLife.33014|pmc=5871332|pmid=29582753}}</ref>
{{Cite journal |last=Schulz |first=Frederik |last2=Yutin |first2=Natalya |last3=Ivanova |first3=Natalia N. |last4=Ortega |first4=Davi R. |last5=Lee |first5=Tae Kwon |last6=Vierheilig |first6=Julia |last7=Daims |first7=Holger |last8=Horn |first8=Matthias |last9=Wagner |first9=Michael |date=2017-04-07 |title=Giant viruses with an expanded complement of translation system components |url=http://science.sciencemag.org/content/356/6333/82 |journal=[[Science]] |language=en |volume=356 |issue=6333 |pages=82–85 |doi=10.1126/science.aal4657 |pmid=28386012 |bibcode=2017Sci...356...82S }}, UCPMS ID: 1889607, [http://escholarship.org/uc/item/0kf9t6gn.pdf escholarship.org] (PDF; 1,8&nbsp;MB).
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*{{cite journal | last1 = Smith | first1 = A | last2 = Portsmouth | first2 = S | last3 = Curran | first3 = B | last4 = Warhurst | first4 = D | last5 = Kell | first5 = P | last6 = Saulsbury | first6 = N | year = 2002 | title = TV or not TV? | journal = Sex. Transm. Infect. | volume = 78 | issue = 3| pages = 185–186 | doi=10.1136/sti.78.3.185| pmid = 12238649 | pmc = 1744461 }}
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<!--{{Taxonbar|from=Q2186064}}
==Further reading==
[[Category:Kinetoplastids]]-->
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*{{cite journal|last1=Mitchell|first1=Gary C.|last2=Baker|first2=J. H.|last3=Sleigh|first3=M. A.|title=Feeding of a Freshwater Flagellate, Bodo Saltans, on Diverse Bacteria|journal=The Journal of Protozoology|date=May 1988|volume=35|issue=2|pages=219–222|doi=10.1111/j.1550-7408.1988.tb04327.x}}
*{{cite journal|last1=Vaerewijck|first1=Mario J.M.|last2=Sabbe|first2=Koen|last3=Baré|first3=Julie|last4=Houf|first4=Kurt|title=Occurrence and diversity of free-living protozoa on butterhead lettuce|journal=International Journal of Food Microbiology|date=27 May 2011|volume=147|issue=2|pages=105–11|doi=10.1016/j.ijfoodmicro.2011.03.015|pmid=21513995}}
*{{cite journal|last1=Zirnstrein|first1=Isabel|title=Eukaryotic Life in Biofilms Formed in a Uranium Mine|journal=MicrobiologyOpen|date=27 March 2012|volume=1|issue=2|pages=83–94|doi=10.1002/mbo3.17|pmid=22950016|pmc=3426414}}
*{{cite journal|last1=Flegontov|first1=Pavel|last2=Votypka|first2=Jan|last3=Skalicky|first3=Tomas|title=Paratrypanosoma Is a Novel Early-Branching Trypanosomatid|journal=Current Biology|date=September 23, 2013|volume=23|issue=18|pages=1787–1793|doi=10.1016/j.cub.2013.07.045|pmid=24012313|doi-access=free}}<!--|accessdate=1 May 2015-->


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Version vom 27. März 2023, 11:47 Uhr

Bodo saltans

Bodo saltans

Systematik
Klasse: Kinetoplastea
Unterklasse: Metakinetoplastina
Ordnung: Eubodonida
Familie: Bodonidae
Gattung: Bodo
Gattung: Bodo saltans
Wissenschaftlicher Name
Bodo saltans
Ehrenberg, 1832[1][2]

Bodo saltans[1][2][3] (veraltet auch Pleuromonas jaculans) eine Spezies freilebender, nichtparasitärer geißeltragender Protozoen aus der Klade der Kinetoplastida, die sich phagotroph („fressend“) von Bakterien er­nähren.[4] Sie ist die Typusart der Gattung Bodo und der sie ent­hal­ten­den Familie Bodonidae. Bodo saltans ist ein Kosmopolit, der sowohl in Süßwasser- als auch in Meeresumgebungen gefunden wurde und gehört zu den engsten freilebenden Verwandten der Parasiten aus der Ordnung Trypanosomatida (Erreger der Chagas-Krankheit und Afrikanischen Schlafkrankheit).[5][6][7]

Beschreibung

Bodo saltans ist ein einzelliger, nieren- oder bohnenförmiger Organismus mit einer Größe von etwa 4 bis 5 μm (Länge 5-8  µm lang, Breite 2-5 µm). Er hat zwei ungleiche Geißeln (Flagellen), die beide aus einer vorderen Geißeltasche entspringen. Die kurze Geißel ragt nach vorne und trägt Flimmerhaare (Mastigoneme). Die andere Geißel ist lang und ohne Haare (acronematisch), sie ragt hinten und mit ihren 10-15 µm über die Länge der Zelle hinaus. B. saltans kann sich mit dem Ende des langen, hinteren Geißel an das Substrat seines aquatischen Lebensraums anheften; bei dieser Anheftung erzeugt die kurze, vordere Geißel Fütterungsströme, während die Zelle unruhig um den Anheftungspunkt der hinteren Geißel herum schwankt und ruckelt. Das ruckartige Verbiegen der hinteren Geißel führt zu einer zuckenden, hüpfenden Bewegung, die für diese Art charakteristisch und namensgebend ist.[8] Diese Art der Bewegung ähnelt dem sexuell übertragbaren Erreger Trichomonas vaginalis und kann zu einer falsch-positiven Diagnose führen, wenn Testproben durch B. saltans verunreinigt sind, insbesondere wenn eine nicht-sterile Kochsalzlösung verwendet wurde.

Die Mastigoneme der vorderen Geißel scheinen die Partikel zum Zellmund (Cytostom) zu treiben, während die Geißel schwungvolle Bewegungen ausführt, und die sich um den Cytostombereich windenden Lappen (englisch circumbuccal lappets ‚Wangenläppchen‘) fangen die Beute ein, die dann zum sog. Cytopharynx transportiert wird. Der Cytopharynx wird von acht Mikrotubuli gestützt, die sich dorsal (rücklings) über den Kinetoplasten hinaus erstrecken und vermutlich an der Nahrungsaufnahme beteiligt sind.[8]

Das Geißeltierchen schwimmt auch frei vom Substrat, wobei es von der kürzeren Geißel angetrieben und um seine Längsachse gedreht wird, während die längere Geißel passiv und schleppend bleibt.[8]

B. saltans wird selbst bejagt von Einzellern der Art Acanthocystis nichollsi (Centrohelida), zu seinen Fressfeinden gehören auch Flohkrebse der Art Cyllopus lucasii Spence Bate 1862 (Hyperiidea[9]).[7]

Genetik und Phylogenie

EM-Aufnahme einer Zelle von B. sal­tans: Zytostom (schwarze Pfeil­spitze), Gol­gi-Ap­parat, Kineto­plast­ge­nom (weiße Pfeil­spitze), Kineto­plast­zentrum mit daraus her­aus­ra­gen­den Mito­chon­drien­armen, die Geißelwurzel beider Geißeln sowie mehrere Vaku­olen, die vom Cytopharynx (weißer Pfeil) zum hin­teren Zellpol wandern (hin­terer Pfeil: Nah­rungs­vakuole mit teil­weise ver­dauter Bakterien-Beute). Balken: 500 nm.
EM-Aufnahme einer Zelle von B. saltans: Kern mit Nukle­olus und Hetero­chro­matin­struk­turen (hintere Pfeil­spitze) und Kinetoplast (weiße Pfeil­spitze). Balken: 500 nm.
3D-Modell von B. saltans per Serienschnitt-REM

Die Phylogenetische Analyse des mito­chon­drialen RNA-Editing-Prozesses und abgeleitete Proteinsequenzen in B. saltans legen nahe, dass sich die Gat­tung Bodo früh von der evolutionären Linie der anderen Kinetoplastida abspaltete und dass diese Art innerhalb der Ordnung Bodonida enger mit den Trypanosomatida verwandt ist als Spezies der Gattung Cryptobia.[10]

Die Moleküle der mitochondrialen DNA in Eukaryonten sind in der Regel zirkulär, und bei der Replikation und Transkription helfen die Topoisomerasen. Wie alle Kinetoplastida besitzt B. saltans ein einzelnes Mitochondrium mit dem vielleicht komplexesten Netzwerk aus mitochondrialer Kinetoplasten-DNA (kDNA). Die kDNA besteht aus Tausenden zirkulärer DNA-Stücke, die alle für die korrekte Replikation des Organismus erforderlich sind.[11] Diese zirkulären Gene ergeben ein sehr charakteristisches mitochondriales Genom, da einige der Gene nicht in vollständiger Form vorliegen und sich Fragmente auf mehreren Genomringen befinden. Dies hat zur Folge, dass mitochondriale Gene für Topo­iso­merasen in großer Zahl vorhanden sind, was sie zu einem attraktiven Ziel genetischer Untersuchungen macht. Die merkwürdige Sortierung der kDNA bedeutet aber einen erhöhten Schwierigkeitsgrad bei der Erstellung phylogenetischer Stammbäume unter Verwendung von kDNA.[11]

Das genaue Verständnis der Funktionsweise der Topoisomerasen bei den Kinetoplastida kann aber mögliche medizinische Behandlunsgweisen von Trypanosomen-Infektionen und Leishmaniose-Erkrankungen aufzeigen.

Die Analyse der Gensequenz für die Topoisomerase II (topo II) zeigt, dass die Entwicklungslinie zu B. saltans basal im Stammbaum der Trypanosomatida abzweigt. Auch nach der Neudefinition der Gattung Bodo seit 2002 [12][13][14] weist Bodo saltans eine immense genetische Vielfalt auf, und es ist wahrscheinlich, dass diese Art weiter aufgeteilt werden muss. Andere Arten der Gattung wurden bis 2002 noch nicht molekularbiologisch untersucht.[11] Je mehr Untersuchungen über die Arten durchgeführt werden, desto mehr Änderungen werden wahrscheinlich auftreten.[14]

Endosymbiont

Parasitische Kinetoplastiden wie die Trypanosomatida haben Endosymbionten einige Male unabhängig voneinander erworben.[15][6]

Überraschenderweise ernährt sich B. saltans nicht nur von Bakterien (je nach Art mit unterschiedlicher Präferenz), sondern beherbergt ebenfalls Bakterien als intrazelluläre Symbionten.[6] Diese Symbiose ist damit das erste Beispiel für eine solche Verbindung bei freilebenden Kinetoplastiden.

Samriti Midha und Kollegen berichteten im Jahr 2018 über ein von ihnen Candidatus Bodocaedibacter vickermanii genanntes endosymbiotisches Bakterium bei B. saltans. Im Unterschied zu den früher bekannt gewordenen Endosymbionten der parasitischen Kinetoplastiden gehört Ca. Bc. vickermanii jedoch nicht den β-Proteobacteria, sondern den α-Proteobacteria an.[6] Eine phylogenetische Analyse zeigte, dass dieser Endosymbiont innerhalb dieser Gruppe zu den Holosporales gehört,[16][17] einer heute von den Rickettsiales abgetrennten Ordnung der α-Proteobacteria, die am engsten mit anderen α-proteobakteriellen Endosymbionten von Wimpertierchen und Amöben verwandt ist (Klade der Paracaedibacter-ähnlichen Bakterien). Dies legt nahe, dass sich derartige Endosymbiosen schon sehr früh in der Evolution der Eukaryoten etabliert haben.[6]

Mittels Fluoreszenz-in-situ-Hybridisierung (Epifluoreszenzmikroskopie) und Serienschnitt-Rasterelektronenmikroskopie (englisch serial block-face scanning electron microscopy, SBF-SEM oder kurz SBEM)[18] konnten die Autoren zeigen, dass der Endosymbiont in der Nähe der Kernmembran angesiedelt ist.[6]

Sein Genom besteht aus einem zirkulären Bakterienchromosom mit einer Größe von 1,39 Mbp (Megabasenpaaren) bei einem GC-Gehalt von 40,6 %.[6] Vergleichende Genomanalysen deuten darauf hin, dass diese Bakterien nur einen begrenzten Stoffwechsel haben und von der Ernährung des Wirtes abhängig sind.[A. 1] Versuche, B. saltans durch eine Antibiotikabehandlung mit Rifampicin von seinen Endosymbionten zu befreien führten tatsächlich zu einem schnellen Zelltod des Wirts, was die Abhängigkeit des Wirts von seinem bakteriellen Endosymbionten aufzeigt.[6]

  • FISH-Visualisierung von Ca. Bc. vickermanii in B. saltans
    FISH-Visualisierung von Ca. Bc. vickermanii in B. saltans
  • TEM-Aufnahmen von Ca. Bc. vickermanii in B. saltans
    TEM-Aufnahmen von Ca. Bc. vickermanii in B. saltans
  • Serienschnitt-REM-Darstellung von Ca. Bc. vickermanii in B. saltans
    Serienschnitt-REM-Darstellung von Ca. Bc. vickermanii in B. saltans

Viren

BsV-Partikel mit einem blüten­artig ge­öff­netem „Stargate“ (Sternentor).[19]
BsV-Partikel mit einem blüten­artig ge­öff­netem „Stargate“ (Sternentor).[19]
Neu gebildete BsV-Virionen im Inneren eines Vesikels. Am Apex des linken un­teren Virions befindet sich ein geschlossenes Stargate (schwarze Pfeilspitze).[19]
Neu gebildete BsV-Virionen im Inneren eines Vesikels. Am Apex des linken un­teren Virions befindet sich ein geschlossenes Stargate (schwarze Pfeilspitze).[19]

B. saltans wird, wie auch einige andre Spezies der Gattung Bodo, von einem Virus befallen, dem „Bodo-saltans-Virus“ (BsV). Dieses ist möglicherweise das am häufigsten vorkommende Riesenvirus in den Ozeanen.[19] Die verschiedenen Stämme von BsV sind hochspezifisch und können jeweils nur bestimmte Stämme dieser Spezies infizieren.[19] BsV ist Mitglied der Familie Mimi­viridae (im Phylum Nucleocytoviricota, NCLDV) und gehört innerhalb dieser Familie zur vorgeschlagenen Unterfamilie „Klosneuvirinae“.[20][21][A. 2]

Anmerkungen

  1. ↑ Das Genom des Endosymbionten kodiert für verschiedene symbiontenspezifische sekretorische Proteine, darunter ein Typ-VI-Sekretionssystem und drei Operons, die offenbar als Toxin-Antitoxin-Systeme fungieren, wodurch B. sal­tans von nach seinem Endosymbionten abhängig würde.
  2. ↑ Derzeit (Ende März 2023) sind diese Viren noch nicht vom International Committee on Taxonomy of Viruses (ICTV) offiziell bestätigt.

Literatur

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  • Klaus Hänel: Systematik und Ökologie der farblosen flagellaten des abwassers, Systematics and ecology of colourless flagellates in sewage. In: Archiv für Protistenkunde, Band 121, Nr. 1–2, 1979, S. 73–137; doi:10.1016/S0003-9365(79)80010-X.
  • Klaus Hausmann, Norbert Hulsmann, Renate Radek: Protistology. 3. Auflage, E. Scheizerbart’sche Verlagsbuchhandlung 2003, ISBN 3-510-65208-8.
  • W. J. Lee, D. J. Patterson: Diversity and Geographic Distribution of Free-Living Heterotrophic flagellates. In: Protist. 149. Jahrgang, Nr. 3, 1998, S. 229–243, doi:10.1016/s1434-4610(98)70031-8, PMID 23194636 (englisch)., updated with data from Al Qassab et al. (2002).
  • A. Smith, S. Portsmouth, B. Curran, D. Warhurst, P. Kell, N. Saulsbury: TV or not TV? In: BMJ Journals: Sexually Transmitted Infections. 78. Jahrgang, Nr. 3, 2002, S. 185–186, doi:10.1136/sti.78.3.185, PMID 12238649, PMC 1744461 (freier Volltext) – (englisch).
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  • Naja Vørs: Heterotrophic amoebae, flagellates and heliozoa from Arctic marine waters (North West Territories, Canada and West Greenland). In: Polar Biology, Band 13, S. 113–126, März 1993; doi:10.1007/BF00238544.

Weblinks

Einzelnachweise

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  2. ↑ a b Christian Gottfried Ehrenberg: Über die Entwicklung und Lebensdauer der Infusionsthiere nebst ferneren Beiträgen zu einer Vergleichung ihrer organischen Systemen. Königliche Akademie der Wissenschaften: Abhandlungen der Königlichen Akademie der Wissenschaften in Berlin, Physikalische Klasse 1831. Berlin, 1832. S. 1–154. In: Isis: encyclopädische Zeitschrift, vorzügl. für Naturgeschichte, vergleichende Anatomie u. Physiologie, 1834; online Siehe insbes. S. 87 [47], und S. 103 [47].
  3. ↑ Christian Gottfried Ehrenberg: Die Infusionsthierchen als vollkommene Organismen. Ein Blick in das tiefere organische Leben der Natur. L. Voss, Leipzig 1838. online; doi:10.5962/bhl.title.97605, OCLC 15015104, Epub 2015. Siehe insbes. S. 31–35.
  4. ↑ G.C. Mitchell, J.H. Baker, M.A. Sleigh: Feeding of a Freshwater Flagellate, Bodo saltans, on Diverse Bacteria. In: Journal of Eukaryotic Microbiology. 35. Jahrgang, Nr. 2, 1988, S. 219–222, doi:10.1111/j.1550-7408.1988.tb04327.x (englisch).
  5. ↑ Austin L. Hughes, Helen Piontkivska: Phylogeny of Trypanosomatidae and Bodonidae (Kinetoplastida) Based on 18S rRNA: Evidence for Paraphyly of Trypanosoma and Six Other Genera. In: Molecular Biology and Evolution, Band 20, Nr. 4, 1. April 2003, S. 644–652; doi:10.1093/molbev/msg062, PMID 12679543, Epub 2. April 2003.
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  20. ↑ Frederik Schulz, Natalya Yutin, Natalia N. Ivanova, Davi R. Ortega, Tae Kwon Lee, Julia Vierheilig, Holger Daims, Matthias Horn, Michael Wagner: Giant viruses with an expanded complement of translation system components. In: Science. 356. Jahrgang, Nr. 6333, 7. April 2017, S. 82–85, doi:10.1126/science.aal4657, PMID 28386012, bibcode:2017Sci...356...82S (englisch, sciencemag.org)., UCPMS ID: 1889607, escholarship.org (PDF; 1,8 MB).
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